A partir des années 60, les pilotes américains commencent à s'impliquer de plus en plus dans la Formule 1. Richie Ginther fait partie des meilleurs.
Il commence sa carrière dans les voitures de sport, avec des Ferrari inscrites à titre privé. En 1954, il réussit à se classer deuxième de la Carrera Panamericana. Cette performance lui permet d'être engagé comme pilote officiel de la Scuderia Ferrari à partir de 1959. L'année suivante, il termine deuxième des 1 000 km de Buenos Aires.
Ferrari lui fait alors courir trois courses en championnat du monde de F1. Il marque un point dès sa première participation, à Monaco. En Italie, il mène la course devant Phil Hill et termine à la deuxième place. Ce magnifique début de carrière en F1 se confirme la saison suivante, en 1961. Lors du premier Grand Prix de la saison, à Monaco, Richie mène la course durant treize tours avant d'être dépassé par Moss. Il termine troisième en Belgique et en Grande-Bretagne et complète, pour ces deux courses, un podium 100 % Ferrari.
En 1962, le pilote américain décide de rejoindre BRM. Il connaît cependant un début de saison très décevant. Après cinq courses hors championnat et trois épreuves du championnat, il ne se classe qu'une seule fois, à une dixième place assez décevante. En France, il réussit à décrocher un nouveau podium, puis termine à la deuxième place sur le circuit de Monza.
La saison suivante est bien meilleure : Richie commence par une deuxième place à Monaco. Il termine régulièrement dans les points et va ensuite monter sur le podium lors de quatre Grands Prix consécutifs, dont deux fois à la deuxième place. Au final, Richie se classe troisième au championnat du monde, à égalité de points avec son coéquipier Graham Hill, champion du monde l'année précédente.
En 1964, il réalise encore une belle course à Monaco et termine deuxième pour la troisième fois en quatre participations. Cette saison, il voit le drapeau à damier lors de toutes les manches du championnat, mais ne remonte qu'une seule fois sur le podium lors du Grand Prix d'Autriche.
En 1965, Richie décide de participer à l'aventure Honda. Plutôt bon en qualifications, ses résultats sont moins bons en course. Le pilote américain termine sixième en Belgique et aux Pays-Bas après avoir mené les deux premiers tours de la course. Puis après treize podiums, Richie va enfin voir ses efforts être récompensés au Mexique. Dès le départ, il prend l'avantage sur ses adversaires et ne les quitte plus. Il remporte ainsi son unique victoire en F1, la première pour Honda.
En 1966, Richie participe aux deux premières courses du championnat avec une Cooper-Maserati, puis à trois autres courses avec le constructeur japonais et termine quatrième au Mexique. L'année suivante, il tente de se qualifier à Monaco avec la Eagle de son compatriote Dan Gurney, mais sans succès. Il tente également de se qualifier pour les 500 Miles d'Indianapolis, mais là aussi cela se termine par un échec. Richie décide alors de prendre sa retraite.
Malade depuis quelques années, il est foudroyé par une crise cardiaque pendant ses vacances en France, à l'âge de 59 ans.
Julien